Convergent evolution can occur through different genetic mechanisms in different species. It is now clear that convergence at the genetic level is also widespread, and can be caused by either i) parallel genetic evolution, where independently evolved convergent mutations arise in different populations or species, or ii) collateral evolution in which shared ancestry results from either ancestral polymorphism or introgression among taxa. The adaptive radiation of Heliconius butterflies shows colour pattern variation within species, as well as mimetic convergence between species. Using comparisons from across multiple hybrid zones, we use signals of shared ancestry to identify and refine multiple putative regulatory elements in Heliconius melpomene and its co-mimics, Heliconius elevatus and Heliconius besckei, around three known major colour patterning genes optix, WntA and cortex While we find that convergence between H. melpomene and H. elevatus is caused by a complex history of collateral evolution via introgression in the Amazon, convergence between these species in the Guianas appears to have evolved independently. Thus, we find adaptive convergent genetic evolution to be a key driver of regulatory changes that lead to rapid phenotypic changes. Furthermore, we uncover evidence of parallel genetic evolution at some loci around optix and WntA in H. melpomene and its distant co-mimic Heliconius erato. Ultimately, we show that all three of convergence, conservation, and novelty underlie the modular architecture of Heliconius colour pattern mimicry.
La evolución convergente puede producirse a través de distintos mecanismos genéticos en diferentes especies. Ahora está claro que la convergencia a nivel genético también está muy extendida, y puede estar causada por (i) una evolución genética paralela, en la que surgen mutaciones convergentes evolucionadas de forma independiente en diferentes poblaciones o especies, o (ii) una evolución colateral en la que una ascendencia compartida es el resultado de un polimorfismo ancestral o de una introgresión entre taxones. La radiación adaptativa de las mariposas Heliconius muestra una variación del patrón de color dentro de las especies, así como una convergencia mimética entre ellas. Utilizando comparaciones a través de múltiples zonas híbridas, usamos señales de ancestros compartidos para identificar y refinar múltiples elementos reguladores putativos en Heliconius melpomene y sus comímicos, Heliconius elevatus y Heliconius besckei, alrededor de tres genes conocidos de patrón de color: optix, WntA y cortex. Mientras que encontramos que la convergencia entre H. melpomene y H. elevatus es causada por una compleja historia de evolución colateral vía introgresión en el Amazonas, la convergencia entre estas especies en las Guayanas parece haber evolucionado independientemente. Así, encontramos que la evolución genética convergente adaptativa es un motor clave de los cambios regulatorios que conducen a rápidos cambios fenotípicos. Además, descubrimos evidencias de evolución genética paralela en algunos loci alrededor de optix y WntA en H. melpomene y su comímico distante Heliconius erato. Por último, mostramos que los tres factores de convergencia, conservación y novedad subyacen a la arquitectura modular del mimetismo del patrón de color de Heliconius.